鬼之家篇被哥哥带着前往鬼之家执行任务。在鬼之家外,炭治郎为了保护正一和照子,而将装着的祢豆子的箱子留在了屋外,并拜托二人照顾。但是没过多久,由于祢豆子在箱子里发出了声响将,因而两个孩子吓跑跑进了鬼之家。
在我妻善逸和嘴平伊之助接连脱出鬼之家后,由于伊之助闻到了箱子里自己的味道而差点被其劈开箱子,幸好有善逸拼命阻拦了伊之助。
一行人抵达藤之家后,祢豆子在众人就寝前从箱子里爬出,结果直接令善逸对自己一见钟情。由于善逸不断跟着自己,为了甩开善逸,祢豆子随即就躲到了哥哥身后,但并没什么效果。
在哥哥险些被下弦之伍·累所杀时,祢豆子主动从箱子中跑出,并以身体替哥哥挡下了累的丝线而被其割伤。随后,追求所谓“家族羁绊”的累便意图从炭治郎身边抢走祢豆子,并将其变为自己的妹妹。由于被炭治郎拒绝,祢豆子随即便被累用丝线绑起来倒吊在了空中而无法动弹,同时被丝线严重割伤。
不过,为了恢复伤势,祢豆子便选择在这个状态下进入了沉睡,以恢复体力。之后,在炭治郎回忆起了父亲的神乐舞和火之神神乐呼吸,并打算用火之神神乐·圆舞和累同归于尽之时,祢豆子潜意识里出现了母亲葵枝的灵魂,并不断的呼唤着自己。
最终,祢豆子在母亲的请求下苏醒并完成了觉醒,第一次发动了血鬼术·爆血,成功地烧掉了累的丝线,化解了其攻击,同时将自己燃烧的血附在了炭治郎断掉的日轮刀上使之变成了赫刀,最终帮助哥哥成功斩断了累的脖子。但累因在被斩首前用丝线自行切断了脖子而保住了一命。
在累被赶来的支援的义勇斩杀之后,祢豆子因被义勇认出而被放过,但紧接着虫柱·蝴蝶忍就赶来试图斩杀祢豆子。
就在此时义勇挺身而出拦住了忍,同时要求炭治郎立刻带着祢豆子逃走。在逃走时,炭治郎立刻就被赶来的栗花落香奈乎打昏,而祢豆子尽管放心不下哥哥,但因为哥哥昏迷前的嘱托而被迫逃走。
尽管祢豆子一开始通过使身体变小而接连躲开了香奈乎的斩击,但因为脚程变小而很快就被香奈乎追上。然而由于鬼杀队主公的命令,最终炭治郎和祢豆子被带回了鬼杀队总部接受审判。
在柱众审判中,祢豆子被试图逼出自己作为鬼的本能的风柱·不死川实弥连续刺伤数次。尽管祢豆子对实弥的恶劣行为感到非常生气,但因为知道自己不可以伤害人类,因此始终没有发作。最终,祢豆子承受住了实弥那极品的稀血并得到主公的认可,顺利地以一名鬼的身份成为了鬼杀队的一员。
在被送到蝶屋后,祢豆子因为先前受伤而变得睡眠不足,便为了治愈伤口而继续进行睡眠恢复。
在炭治郎等人结束身体机能恢复训练后,祢豆子被哥哥带着前往了无限号列车。因为躲在了箱子里,祢豆子顺利地完成了逃票,并且还因此避免被下弦之壹·魇梦的血鬼术所波及。
之后,在炭治郎等人都被魇梦催眠时,祢豆子刚好睡醒。尽管对众人的手上都系着蕴含着魇梦的血鬼术的绳子感到不解,但还是因为想让哥哥摸自己的头而试图将其叫醒。为了叫醒哥哥,祢豆子试图用头槌将其弄醒,结果非但没能叫醒哥哥,自己反倒还因为炭治郎的铁头而受伤出血。随即,受伤的祢豆子疼得哭了出来,却无意识地发动了血鬼术并以此削弱了魇梦的血鬼术,使得炭治郎顺利地从梦中醒来。
随后,祢豆子又将善逸、伊之助和炎柱·炼狱杏寿郎等人唤醒,接着便被杏寿郎命令和善逸一起负责从已经和火车合体的魇梦手中保护乘客,直到黎明时分。
最终,杏寿郎被上弦之叁·猗窝座重创并不治身亡,但在临终之前杏寿郎认可了祢豆子拼命保护乘客的行为。
被哥哥带着跟随音柱·宇髄天元前往吉原花街执行任务,为了躲开别人的视线而一直躲在炭治郎背后的箱子里。在哥哥因过度使用火之神神乐而昏迷、险些被上弦之陆·堕姬所杀时,祢豆子及时赶到并将堕姬踢飞。
由于从堕姬身上感受到了大量来自无惨细胞的味道,祢豆子由此无意识地回想起了家人被无惨屠灭时的悲惨情景并且开始完全被愤怒所支配,最终完成了急剧鬼化的祢豆子获得了压倒性的力量和强劲无比的再生能力,并且借助着血鬼术·爆血的力量一度将堕姬压制得无法招架。
但祢豆子立即因为鬼化带来的巨大体能消耗而再也无法抑制作为鬼的本能并意图袭击人类。就在这时,昏迷的炭治郎被弟弟竹雄的灵魂唤醒,随即便出面阻止了差点就要变成食人恶鬼的祢豆子,并为她唱了她小时候最喜欢的摇篮曲。
听到摇篮曲的祢豆子,由此想起了幼年时和母亲相处时的美好回忆。随后,母亲的灵魂出现在了祢豆子的潜意识中使她恢复了理智。最终祢豆子终于哭着解除了鬼化并缩小陷入昏睡,直到战斗结束。
在妓夫太郎和堕姬被打败后,醒来的祢豆子将哥哥体内的毒素全部清除,并一直照看着他直至其醒来。接着,祢豆子背着重伤的哥哥在吉原的废墟中行动,并来到了众人面前。随后,祢豆子用自己的血鬼术烧掉了天元和伊之助体内的血镰毒素,使得二人幸存了下来。期间,由于血鬼术·爆血的效果实在不像是在救人,因而吓坏了天元的三位妻子。
锻刀人之村篇由于炭治郎的日轮刀在战斗中多次损坏,导致炭治郎的锻刀人钢铁冢萤不愿再给他锻造新刀,祢豆子因此被哥哥带着一同前往了锻刀人之村。
到达村子后,祢豆子很快就与为人亲和的恋柱·甘露寺蜜璃成为了关系很好的朋友。之后祢豆子在哥哥跑去和小铁使用“缘壹零式”进行特训时独自留在房间中睡觉。
在时透无一郎找炭治郎询问铁穴森钢藏的下落时,祢豆子因为感觉到鬼的气息突然醒来,随后就与二人一同遭遇了进入房间的上弦之肆·半天狗。尽管祢豆子一开始因感受到半天狗身上那比堕姬还要浓郁的无惨细胞的味道而不自觉地开始鬼化,但因为炭治郎的制止,最终祢豆子靠自己的意志将鬼化程度停留在了能够保持理智的状态并保持着这种状态开始了战斗。
在半天狗分身出积怒、可乐、空喜和哀绝四个分身之鬼后,祢豆子负责和可乐对战。由于可乐一直保持着寻欢作乐的态度,因此始终没有认真与祢豆子战斗。在被可乐踢穿身体之后,祢豆子不但迅速地恢复了身体并且还反过来踹断了可乐的脖子。
随后祢豆子抢走了对方的血鬼术发动媒介团扇并使用团扇刮出大风吹走了可乐。但紧接着祢豆子就遭到了积怒的突然袭击,但是已经打败了空喜的炭治郎及时赶回救下了祢豆子。
但紧接着兄妹两人就遭到半天狗其他三大分身的围攻。最终兄妹二人一同被赶回来的可乐用团扇吹出的飓风重创,不过祢豆子还是凭借着自身的再生能力迅速醒来并带着哥哥逃走。最后祢豆子利用自己的血鬼术将哥哥的日轮刀转化为了燃烧之刃——“赫刀”,帮助他顺利的重创半天狗的分身们。
在半天狗的分身合体为“憎珀天”之后,灶门兄妹和不死川玄弥被对方使出的复数血鬼术完全压制而动弹不得。随后紧急返回的蜜璃赶来支援并成功救下了众人。之后蜜璃负责拖住了憎珀天,而灶门兄妹和玄弥则负责去追击半天狗的本体“怯”。
奇迹在半天狗的第五个分身“恨”出现后,玄弥和祢豆子在炭治郎和恨纠缠时一同赶来救下了炭治郎。但此时黎明将至,祢豆子即将被阳光照到,炭治郎在保护妹妹和救助村民之间陷入两难的困境。然而,祢豆子最终替哥哥做出了决定。决定帮忙救助村民的她一把就将哥哥扔向了即将被半天狗所害的锻刀人们,帮助他成功斩首了半天狗,而自己则被迎面而来的太阳光严重灼伤。
但就在这时,奇迹发生了。尽管祢豆子一开始因阳光受到了巨大的伤害,但情况却突然发生了转变:祢豆子不但伤势完全消失,并且开始恢复了语言能力,甚至成功克服了鬼最致命的弱点——阳光。随后,看见妹妹平安无事的炭治郎紧紧地抱住了妹妹、喜极而泣。但是由于半天狗在死前将祢豆子已经克服了阳光的消息传出,祢豆子也因此被无惨盯上。
由于恢复了语言能力,祢豆子因而被伊之助以填鸭式的教育方式教会了他的名字。
在和蝶屋的豆丁三人组一起玩耍时,祢豆子被完成任务归来的善逸直接求婚。但因为祢豆子只学会叫伊之助的名字,进而导致善逸感到极度不爽并准备去收拾伊之助。
在炭治郎前去参加柱指导训练时,祢豆子被炭治郎托人拜托照顾着。不过炭治郎还是在前去训练的路上担心如果自己不在身边祢豆子是否会感到孤单寂寞。
无限城篇在无限城决战开始后,祢豆子服下了珠世研究出的能够使鬼变回人类的药并被鳞泷左近次隐藏了起来,防止被无惨找到。
决战随着无限城战斗的进展,鬼杀队的众人在打倒所有的十二鬼月之后与无惨展开了最终决战。
在战斗的过程中,炭治郎在与富冈义勇一同围攻无惨时被对方使用带有血液刺中眼睛。并且被无惨趁机往体内注入了大量的鬼血。
因为上弦之肆鸣女的消亡,维持无限城存在的血鬼术也因此失效,最终无限城就那么冲出了地表,而无惨与鬼杀队的众人也因此来到了地面。就在炭治郎准备上前协助义勇等人围攻无惨时,炭治郎体内的大量无惨血液逐渐的破坏了身体里的细胞,最后炭治郎因此身中剧毒并且陷入了濒死的状态并昏迷了过去。
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